A hemorragia subpial é um subtipo de hemorragia intracraniana, mais comum em neonatos e lactentes, que ocorre na região subpial, um espaço anatômico estreito, e pode estar associada à lesão no parênquima encefálico adjacente. A maioria dos casos foi historicamente agrupada com hemorragia subaracnoide, utilizando-se o termo mais amplo, hemorragia leptomeníngea, ou ainda, referida como variante ou subtipo de hemorragia subaracnoide. Os avanços tecnológicos nos exames de RM, junto de estudos post-mortem, contribuíram para o melhor entendimento dessas hemorragias, entretanto, estudos futuros são necessários para a melhor compreensão, principalmente, dos resultados clínicos a longo prazo e os determinantes prognósticos clínicos e por imagem.

Vamos, então, entender as características anatômicas, fisiopatológicas, clínicas e de neuroimagem da hemorragia subpial que a diferenciam de outras hemorragias extra-axiais. 

ANATOMIA DO ESPAÇO SUBPIAL

O espaço subpial é um espaço potencial estreito delimitado externamente pela piamáter e internamente pela glia limitans, ou membrana limitante glial externa, que é a camada mais externa dos pés dos astrócitos no neocórtex (camada 1).

É ocupado principalmente por fibras de colágeno, além de conter segmentos de vasos (arteríolas e pequenas veias) e, ocasionalmente, células inflamatórias.

A piamáter forma uma camada única de células recobrindo o córtex, refletindo-se na superfície externa dos vasos e trabéculas subaracnoides, havendo, portanto uma separação mecânica completa entre o espaço subaracnóideo contendo liquor e o espaço subpial contendo predominantemente colágeno.

No espaço subpial, as artéias que caminham em direção ao córtex são revestidas por piamáter, enquanto as veias não. Essa diferença reflete no risco de ruptura desses vasos.

A interface pial-glial, entre a piamater e a glia limitans, é formada no início do desenvolvimento neocortical e apresenta papel importante no arranjo adequado dos neurônios corticais. Dessa forma, lesões que comprometem a integridade da interface pial-glial podem resultar em desordens do desenvolvimento cortical, incluindo displasia cortical e heterotopia leptomeníngea adquiridas, e desorganização focal na vasculatura pial.

A ilustração demonstra os diferentes tipos de espaços e hemorragias extra-axiais: epidural, subdural, subaracnoide e subpial. Estão destacadas as camadas: duramater, aracnoide e piamater. Repare que as artérias do espaço subpial são recobertas por piamater, diferentes das veias subpiais. A hemorragia subpial pode determinar abaulamento da piamater, deslocamento do cótex e infarto cortical, diferente da hemorragia subaracnoide, em que o sangue se acumular no espaço subaracnoide preenchido por liquor, sobre a piamater.

INCIDÊNCIA DE FATORES DE RISCO ASSOCIADOS À HEMORRAGIA SUBPIAL 

Os poucos estudos sobre hemorragia subpial neonatal estimam a sua incidência de 15% das hemorragias intracranianas perinatais. Entretanto, muitas vezes a hemorragia subpial foi descrita em conjunto com a hemorragia subaracnóidea utilizando-se o termo hemorragia leptomeníngea, ou ainda, referida como variante ou subtipo de hemorragia subaracnóidea. Este conjunto de hemorragias é responsável por mais de 40% das hemorragias intracranianas em fetos e neonatos e ocorre mais frequentemente em bebês prematuros e com baixo peso ao nascimento, bem como em neonatos que morrem dentro de 24 horas após o nascimento.

Os fatores de risco propostos associados à hemorragia leptomeníngea incluem asfixia neonatal, distúrbios associados ao parto, formato da cabeça fetal, distúrbios de coagulação, compressão de seio venoso, variações na pressão intracraniana e regressão incompleta da rede vascular primária. A hemorragia subpial foi associada, ainda, a trauma cranioencefálico abusivo. Curiosamente, a hemorragia subpial foi descrita em recém-nascidos termos saudáveis, nos quais se presumia ter ocorrido secundária a tocotrauma.

FISIOPATOLOGIA DA HEMORRAGIA SUBPIAL

A diferenciação entre hemorragia subpial e subaracnóidea é importante, visto que apresentam fisiopatologia e sequelas clínicas diferentes. A hemorragia subpial se localiza entre duas camadas impermeáveis, a pia-máter e a glia limitans, o que impede a reabsorção imediata de sangue e resulta em  algum grau de dano cortical, semelhante ao que ocorre na síndrome compartimental. A hemorragia subaracnóidea, por sua vez, pode se difundir pelo líquor e ser eventualmente absorvida, evitando o efeito de massa direto no córtex, apresentando, entretanto, outros riscos potenciais, como hidrocefalia.

Foi proposto que a hemorragia subpial ocorra por dano primário nos pés dos astrócitos na glia limitans ou ao precursor glial (glia radial), levando à ruptura focal da membrana basal e ruptura dos vasos subpiais (corticais perfurantes) com o consequente acúmulo de sangue no espaço subpial adjacente. Assim, essa teoria faz da hemorragia subpial uma hemorragia intracortical primária. 

O efeito de massa resultante pode causar compressão secundária dos vasos subpiais. As veias são mais suscetíveis em relação às artérias, pois funcionam sob uma pressão arterial mais baixa e não apresentam revestimento leptomeníngeo. Ocorre, portanto, congestão venosa local e hipertensão por bloqueio do fluxo venoso cortical. O resultado é infarto cortical ou subcortical focal característico de hemorragia subpial.

As suturas cranianas abertas também podem aumentar a suscetibilidade à compressão venosa em neonatos. Além da lesão primária da glia limitans e congestão venosa subpial, ruptura traumática glial-pial, diapedese eritrocitária (vazamento de hemácias dos vasos) e ruptura primária de pequenos vasos no espaço subpial podem ser fatores na patogênese da subpial hemorragia.

CARACTERÍSTICAS DE NEUROIMAGEM DE HEMORRAGIA SUBPIAL

As hemorragias subpiais se manifestam como coleções de sangue heterogêneas ao longo da margem do parênquima cerebral. Geralmente, apresentam formato elipsoide, semi-elíptica ou esférica (em ovo ou bola de sorvete), com o eixo longo tangencial ao cérebro, contorno liso e regular na superfície externa e margens bem delimitadas.

As hemorragias subpiais são frequentemente mútiplas e multifocais, o que favorece a possibilidade de um pré-condicionamento da glia limitans e dos vasos subpiais a sangramentos. Observou-se maior frequência de hemorragias supiais temporais e parietais.

Como não pode se difundir facilmente através do espaço subpial rico em colágeno, o sangue se acumula em um hematoma localizado, com efeito de massa, que abaula a piamáter e confina e desloca o córtex subjacente, determinando uma depressão interna do córtex (cortical buckling). Além do efeito de massa, é característico a hemorragia subpial causar infarto cortical e subcortical, que se manifesta com restrição à difusão no córtex e substância branca subcortical próximas à hemorragia subpial.

Menos frequentemente, hemorragias extensas, efeito de massa global e lesões associadas podem determinar dano da substância branca profunda, de natureza venosa isquêmica ou hemorrágica.

As sequências ponderadas em suscetibilidade são superiores na detecção da hemorragias, entretanto, o artefato blooming determina borramento da interface entre a hemorragia subpial e o córtex, dando a falsa impressão de que há hemorragia intraparenquimatosa periférica. Assim é necessária a avaliação cuidadosa e a correlação com outras sequências, principalmente a T2.

Um aspecto interessante de imagem descrito da hemorragia subpial aguda na angiografia por RM 3D TOF (time-of-flight) foi a presença de hiperintensidade linear adjacente ao contorno externo da hemorragia subpial e seguindo o contorno aproximado do córtex, mas separada do córtex e da hemorragia subpial, presumindo-se ser a piamáter acometida por sangue.

As hemorragias subpiais comumente evoluem com uma fina camada de líquido na sua profundidade, normalmente interposta entre a hemorragia subpial e o córtex, criando uma imagem com aspecto de fenda (sinal da fenda), mais evidente ao longo da evolução. Em estágios tardios, podem-se observar cavidades císticas subpiais, possivelmente refletindo hematoma residual organizado crônico ou líquido intersticial retido no espaço subpial, que também pode se fundir com encefalomalácia cística adjacente e com ventrículos.

A hemorragia subpial neonatal ocorre em diversos cenários clínicos, incluindo hidrocefalia desviada complicada, infecção, asfixia e exposição intrauterina a medicamentos, sendo ainda, observada (mas não patognomônica) em traumatismo cranioencefálico abusivo.

PROGNÓSTICO

Devido à sua distribuição multifocal e ao efeito direto no córtex, a hemorragia subpial pode estar associada a um mau prognóstico funcional. Pode resultar em desordens do desenvolvimento cortical, incluindo displasia cortical e heterotopia leptomeníngea adquiridas, e desorganização focal na vasculatura pial.

CONCLUSÃO

É importante que o radiologista saiba reconhecer e a hemorragia subpial pois seu diagnóstico precoce permite melhor prognóstico, principalmente durante o período neonatal, o que é importante considerando as potenciais consequências a longo prazo, como convulsões e déficits cognitivos e funcionais.

Fonte:

A. R. F. Barreto et al

AJR, Abril 2021

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